Slovenský filmový ústav bol založený 1. apríla 1963 v Bratislave. Jeho súčasťou sa stal filmový archív vtedajšej Ústrednej požičovne filmov, ktorý založil v roku 1958 Ivan Rumanovský. Po obnovení činnosti Československého filmového ústavu v Prahe bol ešte v roku 1963 SFÚ ustanovený za jeho pobočku a krátko na to bol počas Kongresu Medzinárodnej federácie filmových archívov FIAF odsúhlasený štatút spoločného archívu ČSFÚ Praha a SFÚ Bratislava. Samostatnou inštitúciou sa SFÚ stal v roku 1991, samostatným členom FIAF-u až v roku 2001. Prvým z doterajších riaditeľov inštitúcie bol Ján Komiňár, ktorý túto funkciu zastával najdlhšie. V neskorších obdobiach sa na poste riaditeľa vystriedalo vyše 20 jeho nasledovníkov; súčasným generálnym riaditeľom je Peter Dubecký. Z prvého sídla v priestoroch Filmového klubu na Rybnom námestí sa v roku 1968 SFÚ presťahoval na Grösslingovú ulicu, kde sídli dodnes. Od roku 1968 archivuje okrem domácej produkcie aj vybrané zahraničné filmové diela a od roku 1969 iniciuje široký okruh činností v oblasti výskumu dejín slovenskej kinematografie.
Od roku 2001 je SFÚ členom Medzinárodnej federácie filmových archívov (FIAF), od roku 2006 je členom medzinárodnej organizácie European Film Promotion (EFP), v zameraní najmä na prezentáciu audiovizuálnej kultúry a priemyslu Slovenskej republiky. Ďalej je SFÚ členom Slovenskej asociácie knižníc (SAK), Slovenskej asociácie producentov v audiovízii (SAPA) a prostredníctvom kancelárie MEDIA Desk aj siete European Documentary Network (EDN).